VIVOS VOCO: Ju. T. Djakov, Houby a rostliny

Jurij Tarichanovič Djakov, doktor biologických věd,
Vedoucí katedry mykologie a algologie, Biologická fakulta, Moskevská státní univerzita Lomonosova.

Nejdůležitějším kritériem, které umožnilo R.H. Whittakerovi rozlišit houby jako samostatnou říši bioty, je osmotrofní výživa, a ve většině případů (u parazitů, symbionty a saprotrofy) rostlinnými tkáněmi. Enzymatický aparát hub (hydrolytické enzymy) je zaměřen na rozklad sacharidů – stavebního materiálu a rezervních látek rostlin. Vztahy hub s rostlinami jsou za prvé velmi staré (symbióza těchto organismů zřejmě zajistila jejich výstup na souš) a za druhé velmi rozmanité. Lze je redukovat na dva hlavní typy: vztah hub s živými rostlinami a ničení mrtvých rostlin.

Interakce hub s živými rostlinami

Historicky nejstarším spojením hub s rostlinami je mykorhiza. První z nich, která se nachází v ložiskách nejstarších suchozemských rostlin, rhinofytů, je arbuskulární mykorhiza. V tomto případě se houbové mycelium nachází v mezibuněčném prostoru kořene a v jeho buňkách tvoří trofické orgány – silně rozvětvené výrůstky, arbuskuly. Odtud název této mykorhizy.

Co rostliny z takového partnerství získaly? Zaprvé se zlepšila výživa kořenů, protože se zvětšil objem půdy pokrytý sací plochou. Poloměr houbové hyfy je o dva řády menší než poloměr kořenového vlásku, takže povrch kořene na jednotku objemu (nebo hmotnosti) je 100krát menší než povrch hyfy, tj. k vytvoření stejné sací zóny rostlina potřebuje 100krát více materiálu než houba.

Morfologické znaky různých typů mykorhizy.
Uprostřed je průřez kořenem.

Díky takové symbióze rostliny dostávaly další výživu ve formě prvků v obtížně dostupné formě (fosfáty). Vznikla schopnost mezibuněčně regulovat vývoj mikroorganismů v kořenové kůře, vytvářet intracelulární symbiotické struktury a asimilovat chitinu podobné metabolity mikrosymbionta.

Bez mykorhizy by neexistovala symbióza s hlíčkovitými bakteriemi. Oba procesy – tvorba hlíček a houbových arbuskul – jsou řízeny překrývajícími se rostlinnými geny. Nedávno bylo prokázáno, že geny luštěnin, jejichž produkty zajišťují symbiotický příjem SYMRK (kinázy podobné receptoru symbiosis), řídí proteiny se strukturou charakteristickou pro rostlinné R-proteiny, které vykonávají imunitní funkce [1]. Tak vznikly chemické obranné mechanismy rostlin, které omezily „nároky“ symbiontů. Zejména se objevily fenolové deriváty, jako jsou flavonoidy, které nejen odolávají patogenům, ale také rozšiřují adaptivní schopnosti rostlin.

Dalším typem endotrofní mykorhizy je erikoid – symbióza vačnatců s vřesovci, která jim umožnila vyvíjet chudé půdy v extrémních podmínkách (v tundře, horách atd.).

Mnohem později, v druhohorách, se objevila ektotrofní mykorhiza, pravděpodobně tvořená dřevokaznými houbami bazidiomycetů. Některé druhy dodnes tvoří mykorhizu v nenarušených lesních společenstvech a pod antropogenními vlivy způsobují hnilobu kořenů a stonků. Vývoj ektotrofní mykorhizy je spojen s tvorbou půdy. Jako obrana proti útoku bazidiomycetů se objevil polymer aromatických látek, lignin, který začal hrát primární roli v globálním uhlíkovém cyklu. Jeho hmotnost je 10 tun uhlíku, což je 11 % celkové fotosyntetické produkce. Lignin obsahuje více uhlíku než celulóza a další polysacharidy, což znamená, že je hlavním účastníkem tvorby rašeliny, půdního humusu a přirozeně i dřevěného uhlí. Ektotrofní mykorhiza poskytla fytocenóze další důležitou příležitost: komunikaci mezi jejími jednotlivými členy a propojení kořenových systémů prostřednictvím houbového mycelia. V experimentech s použitím radioaktivně značených živin byla prokázána vzájemná výměna metabolitů [25]. Vzhledem k tomu, že ektomykorhizní houby jsou slabě specializované a infikují kořeny mnoha rostlinných druhů, lze lesní biocenózu díky propojení prostřednictvím mykorhizy přirovnat k jedinému organismu.

Ektomokorhizní síť, která zajišťuje kontakty mezi blízkými rostoucími sazenicemi borovice.

Houby jsou paraziti rostlin

Souběžně s tím vznikly i další asociace s rostlinami biotrofních a nekrotrofních exo- a endofytických parazitů. V přírodě jsou díky dlouhodobé koevoluci zdrojem endemických onemocnění, která jsou v rostlinných populacích vždy přítomna. Jejich škodlivost je však malá, protože za prvé si hostitelé vůči nim vyvinou rezistenci a za druhé se hromadí faktory, které snižují virulenci samotných parazitů. První důvod je s největší pravděpodobností charakteristický pro jednoleté, rychle se vyvíjející rostliny a druhý je charakteristický pro populace pomalu se vyvíjejících trvalých dřevin. Například virulence původce rakoviny kaštanovníků Cryphonectria parasitica klesá v důsledku migrace samoreplikující se dvouvláknové RNA v populacích parazitů. V přítomnosti takového „hypoviru“ nefunguje jeden ze dvou genů a-podjednotky G-proteinu (heteromerní protein, který váže guanosintrifosfát), ustává indukce genu celobiohydrolázy (cbh1) a sekrece enzymu celulázy, který je nezbytný pro infekci. Předpokládá se, že fosforylovaný α-protein aktivuje adenylcyklázu a tím ovlivňuje přenos signálu k expresi genů (zejména cbh1) zapojených do patogeneze.

Zóna endemických chorob se v určitých obdobích vtahuje a rozšiřuje, ale někdy se za velmi příznivých povětrnostních podmínek mohou rozvinout v epidemii. Mezi mnoha studovanými mechanismy tolerance rostlin k endemickým chorobám hraje důležitou roli vysoký polymorfismus. Zajišťuje existenci jedinců s různou odolností v populaci. Když botanici poprvé aplikovali biochemické metody populační analýzy rostlin, zejména izoenzymovou analýzu, byli ohromeni, jak vysoký je skrytý genetický polymorfismus i u samoopylujících se druhů, které by se, jak se zdá, měly vyvíjet směrem k homozygotnosti. Za nejdůležitější důvod zachování vysokého genetického polymorfismu u samoopylovačů se ne bezdůvodně považuje koexistence s houbovými parazity.

Konečným výsledkem spojení rostlin a parazitů jsou vačnatci a bazidiomycetní endofyty. Jejich interakce s rostlinami zahrnují všechny přechody od parazitismu k mutualismu, kdy je vztah mezi partnery vzájemně prospěšný a oddělená existence je nemožná.

Za prvé, mnoho endofytů zvyšuje životaschopnost napadených rostlin: fotosyntéza a produktivita se zlepšují; klíčení a růst semen se urychlují; zvyšuje se odolnost vůči stresu.

Za druhé, mění se ontogeneze hostitelů. Zejména mnoho vačnatců a většina bazidiomycetů prudce snižuje produkci semen rostlin a v případě neúplné sterilizace nahrazují křížové opylení samoopylením. Aktivují růst, odnožování a vegetativní rozmnožování. Například ostřice rodu Cyperus, infikované vačnatci rodu Balania, často netvoří semena, ale produkují mnoho hlízek a cibulí. To znamená, že hypotézy o endofytickém původu zásobních orgánů rostlin (hlízek a cibulí), které předložili někteří botanici před 100 lety, nejsou tak bezpodmínečné. Nahrazením křížového opylení samoopylením a pohlavního rozmnožování vegetativním houby zužují populační rozmanitost svých hostitelů a postupně vytlačují rezistentní genotypy a nahrazují je již infikovanými, tj. náchylnými.

Konečně, vačnatci endofytů obilovin, příbuzných námelům, tvoří ve svých hostitelích alkaloidy. Tyto látky dodávají rostlinám hořkou chuť a chrání je před býložravci (od hmyzu a slimáků až po přežvýkavce). Takový poplatek, který houba platí za krmivo a potravu, vytváří vážné problémy v chovu skotu na pastvinách, protože infikované trávy způsobují choroby skotu. Zároveň jsou endofyty, které podporují intenzivní odnožování a ochranu před škůdci a chorobami, velmi slibné při výběru a pěstování trávníků.

Úloha hub při stabilizaci fytocenóz

Slavný zoolog N. N. Beklemishev považoval parazity za důležitou stabilizační složku biocenóz [3]. Podívejme se, jak houby ovlivňují homeostázu fytocenóz.

V první řadě tvoří biologickou rozmanitost. Vzhledem k tomu, že stupeň poškození závisí na hustotě rostlin, jsou na patogeny nejcitlivější konkurenceschopné a tedy hustě rostoucí rostliny. Snížení jejich životaschopnosti (produktivita fotosyntézy, výnos a klíčivost semen) pod vlivem choroby umožňuje méně konkurenceschopným druhům koexistovat s nimi v populaci. Při tvorbě komplexních fytocenóz působí fytopatogenní houby jako regulátory počtu jejích členů. Například houba Stachybotrys chartarum způsobuje hnilobu kořenů sazenic sasanky hajní Anemona nemorosa. V důsledku toho asi 20 % klíčků semen odumírá před dosažením povrchu půdy. U ptačince Ustilago violacea patogen sněti, sterilizující květy, prudce snižuje produkci semen infikované populace. Rzivec Gymnosporangium juniperinum parazituje jalovec a jeřáb obecný. Rzi se vyvíjí v lesích, jejichž horní vrstvu tvoří jeřáb obecný a podrost jalovec obecný, a způsobuje částečnou defoliaci jeřábu a vykácení lesa, čímž zajišťuje růst jalovce. K rozmanitosti fytocenóz přispívají nejen parazitické, ale i mykorhizní houby.

Nedávno byla předložena myšlenka (Janzenův-Connellův princip) o roli patogenů v prostorovém rozložení rostlin ve fytocenózách, která již byla experimentálně potvrzena. Například v lesích Kanady jsou sazenice divokých třešní v blízkosti stromu, který je dal vzniknout, více postiženy než ty daleko od něj [4]. Vysvětlení je jednoduché: patogenní kmeny rodu Pythium, které způsobují hnilobu kořenů, se hromadí v blízkosti stromů a míra jejich vlivu je silnější, čím větší je hustota sazenic.

Houby zajišťují sukcesi rostlinných druhů v chudých fytocenózách. Vytrvalé trávy a ostřice rostou na písečných dunách podél pobřeží severozápadní Evropy a rozmnožují se klonálně (zřejmě kvůli přítomnosti endofytických hub). Vývoj každého druhu prochází několika fázemi: kolonizace, optimální růst, degenerace, nahrazení jiným druhem. Důvodem takové sukcese jsou různé stupně tolerance vůči povětrnostním podmínkám a vůči patogenům kořenové hniloby. Při nahrazení je každý nový druh citlivý na infekci mikroorganismy izolovanými z půdy v oblasti jeho kořenového systému, ale je rezistentní vůči mikroorganismům z kořenové zóny předchozího druhu.

Diagram znázorňující, jak se zvětšuje plocha potravy mykorhizní rostliny.
Hyfy houby jsou zobrazeny barevně.

Houby mohou být příčinou evoluční segregace rostlinných druhů. Rzi rodu Uromyces v urediálním (dikaryotickém) stádiu postihují divoké druhy ječmene Hordeum a v haploidním stádiu druhy z čeledi Liliaceae. Při experimentální infekci je k rzi nejnáchylnější cibulovina – Leopoldia eburnea. Roste v Negevské poušti na Blízkém východě a kvete pouze během krátkého období dešťů. Po zbytek času se ani nedostane na povrch a v přírodě není rzí nikdy napadena. Předpokládá se, že nemoc vytlačila Leopoldii jako velmi náchylný druh z genetického centra ječmene na periferii, kde jsou pro ječmen nepříznivé podmínky prostředí a rez se nevyskytuje.

Houby chrání stávající fytocenózu před zavlečením nových členů. Mechanismy rezistence vůči endemickým chorobám se vyvinuly v důsledku spřažené evoluce. Druhy rostlin, které se nevyvíjejí společně s parazity, když se dostanou do nových oblastí, těžce trpí endemickými chorobami. Endemické houby se proto chovají jako vyděrači, kteří tím, že rostlinám odebírají určitý podíl fotosyntetické produkce, jim poskytují „střechu“.

Rakovinná léze kmene kaštanu
(původcem onemocnění je houba Criphonectria parasitica).

Borovice bílá (Pinus strobus) napadená rzí (způsobenou Cronartium ribicola).

Vyšší a nižší organismy (rostlina a patogenní houba) tak tvoří ucelený systém, ve kterém dochází k vzájemnému výběru. Pravidla hry jsou následující: oba druhy jsou v rovnováze pouze za určitých podmínek. Jejich změna může rovnováhu posunout, nejčastěji ve prospěch parazita. Kolísání přírodních podmínek způsobuje dočasné výkyvy a antropogenní vlivy vedou k nevratným důsledkům. Takové změny lze zredukovat na čtyři hlavní typy: – orná půda se zaváděním hnojiv prudce mění poměr různých skupin mikroorganismů v půdě, což dává výhody především fytopatogenním druhům. Počet mykorhizních a saprotrofních hub – antagonistů fytoparazitů – klesá;

— pokles fytocenologické a populační rozmanitosti rostlin v agrocenózách ve srovnání s přirozenými cenózami způsobuje masivní akumulaci virulentních kmenů fytopatogenů;

— zavlečení nových patogenních hub s rostlinným materiálem způsobuje epifytotii místních druhů rostlin, které vůči nim nejsou rezistentní. K úhynu borovice vejmutovky na rzi a kaštanů na rakovinu kůry tak došlo v důsledku zavlečení parazitů do nových oblastí a napadení endemických rostlin;

— zhoršení životních podmínek planě rostoucích rostlin v důsledku hromadění xenobiotik ve vodě, půdě a vzduchu, vysoká rekreační zátěž a další faktory související s lidskou činností je činí vysoce citlivými na patogenní houby. Eukalyptové lesy ve východní Austrálii tak uhynuly na hnilobu kořenů způsobenou Phytophthora cinnamomi. Lesy trpěly touto chorobou v místech s vysokou rekreační zátěží, kde v důsledku zhutnění půdy a vytlačování vzduchu kořeny odumíraly, což otevíralo brány infekci.

Jak napsal slavný zoolog V. L. Kontrimavičus, „konflikt mezi mechanismem stabilizujícím ekosystém, kterým jsou paraziti, a lidskou činností je pravděpodobně nejdramatičtějším konfliktem lidstva se zákony existence biosféry“ [5]. V budoucnu se očekává zintenzivnění tohoto konfliktu, spojené s globálním oteplováním.

Ničení odumřelých rostlin

Houby, zejména hymenomycety, jsou jedinou skupinou organismů, které enzymaticky rozkládají lignocelulózový komplex, z něhož jsou rostliny postaveny. Globální ekologická role hub proto spočívá v oblasti oběhu uhlíku [6]. V Rusku je jeho roční depozice v dřevinách 240–245 Mt C/rok a ve dřevě (kmeny, větve, kořeny) přibližně 45 Mt C/rok, tj. 20–30 %. Houby se aktivně podílejí na rovnováze produkce ekosystémů a biomů.

Čistá produkce ekosystému je jednou z nejméně prozkoumaných složek uhlíkové bilance (tabulka 1). Jsou ztráty uhlíku během destrukce vyváženy jeho akumulací v důsledku fotosyntézy a jaké jsou časové vztahy mezi těmito procesy? Definitivní odpověď zatím neexistuje.

Uhlíková kapacita lesního detritu závisí na dvou ukazatelích: ročním přítoku opadu (listů) a suti (větví) – DD a rychlosti destrukce (tabulka 2). Listí se rozkládá jedenapůl až dvakrát rychleji než dřevo, což není překvapivé, a navíc v chladném podnebí trvá destrukce opadu čtyřikrát déle než v teplém podnebí [7]. V naší zemi, kde se největší plochy lesů nacházejí v chladném pásmu, se ročně rozloží přibližně 10 % opadu.

Jak ukázali V. A. Muchin a N. T. Stepanovová, většina (až 80 %) produktů rozkladu dřeva je houbami přeměněna na oxid uhličitý a pouze 15–35 % je použito k výstavbě mycelia [8]. Houby tak dokončují uhlíkový cyklus zahájený fotosyntetickými rostlinami. Přeměna uhlíku na CO2 je doprovázena uvolňováním dalších prvků vázaných v rostlinných buňkách (tabulka 3).

Za další implementaci uhlíku a dalších nutričních prvků jsou zodpovědné organismy, které se živí myceliem a plodnicemi dřevokazných saprotrofů (hlavně bezobratlých).

Nakonec se zamysleme nad čistou produkcí uhlíku v biomu, který je v rezervoáru uložen po dlouhou dobu (rašeliniště – 113.5 Gt, půda – 235-366 Gt, dřevo – 34.4 Gt). Nejmobilnější uhlík uložený v půdě (humusový uhlík) se rozkládá v důsledku mikrobiologických procesů, kterých se aktivně účastní i houby. Vzhledem k tomu, že jejich hmotnost tvoří přibližně 90 % biomasy zbytku půdní mikrobioty, je jejich příspěvek k rozkladu půdního humusu odpovídajícím způsobem vysoký. Nejméně mobilní uhlík mají rašeliniště: jeho roční import rašelinnou vegetací je 20 g/m² a jeho emise ve formě oxidu uhličitého a metanu je 2-0.1 g. Vzhledem k tomu, že v rašeliništích převládají anaerobní podmínky, nejsou hlavními rozkladači organického uhlíku houby, ale bakterie.

Konečně, houby, zejména bazidiomycety, jsou jedinými přirozenými primárními rozkladači dřeva. Tento proces je velmi pomalý a závisí na tloušťce kmenů a větví, druzích hub a klimatických podmínkách. Například u velkých kmenů jedlovce z čeledi borovicových uplyne asi 3 20 let, u malých větví dva až 500 let. Relaxace uhlíku ve dřevě trvá v průměru 600–9 let [XNUMX]. K nejrychlejšímu uvolňování vázaného uhlíku dochází při ekonomickém nebo náhodném (v důsledku lesních požárů) spalování dřeva.

Lidé tak v důsledku své činnosti odstraňují obrovské masy dřeva z pomalého oběhu, vedou je k rychlé mineralizaci, nesrovnatelné s přirozenou rychlostí vázání, a tím vytvářejí globální environmentální problémy.

* * * Rozmanité formy interakce mezi houbami a rostlinami také určily jejich využití v biotechnologiích. Dnes je mykorhizace rostlin, která pomáhá zvyšovat produktivitu a odolnost vůči patogenním organismům, rozšířenou standardní technikou v zemědělství a lesnictví. Enzymy dřevokazných hub využívající lignin se staly základem technologických procesů v dřevařském průmyslu mnoha zemí. Geny, které tyto enzymy řídí, byly klonovány a přeneseny do technologicky vhodných mikroorganismů (například kvasinek). Praktické uplatnění našly i fytopatogenní houby. Spory některých druhů se akumulují ve fermentorech a používají se jako mykoherbicidy k postřiku plevelných porostů zemědělských plodin. S tím, jak budou studovány molekulární mechanismy fytoparazitismu, se nepochybně budou rozšiřovat obzory praktického využití hub.

1. Strackle S., Kisner K. a kol. //Nature. 2002. V.417. S. 959—962.

2. Simard SW, Perry DA a kol. //Nature. 1997.V.388.P.579-582.

3. Beklemishev I.N. Patogeny jako členové biocenóz // Biocenologické principy srovnání.
parazitologie. M., 1970. S. 334-352.

4. Packer A., Clay K. a kol. //Nature. 2000. V.404. S.278—281.

5. Kontrimavichus V.L. // Zhurn. obshch. biologii. 1982. Sv. 423. Iss. 3. Pp. 292–302.

6. Koloběh uhlíku v Rusku / Ed. G.A. Zavarzin. Moskva, 1999.

7. Boddy L., Watkinson SC // Can. J. Bot. 1995. V.73. S.1377—1383.

8. Mukhin V.A., Stepanova N.T. // Ekologie. 1976. č. 6. S.42-45.

9. Isaev A.S., Korovin G.N. Uhlík v lesích severní Eurasie // Koloběh uhlíku v Rusku. Moskva, 1999. S. 63-95.